В мире, оставшемся в развалинах после "Второго удара", где Земля выживала после несчастья, человечество вновь сталкивается с угрозой. После многолетнего восстановления от масштабной катастрофы, тень трагедии опять окутывает Страну Восходящего Солнца. Неизвестные сущности, получившие имя "Ангелы", внезапно нападают на страну, готовые поглотить последние остатки человеческой цивилизации. В ответ на это великое зло, руководитель секретной корпорации NERV обращается к своему сыну Синдзи Икари, всего 14 лет, чтобы тот встал на защиту человечества. Судьба мира теперь лежит на его плечах, и Синдзи вынужден принять вызов, отправившись в Токио-3, где создана специальная база для противостояния Ангелам. Однако молодому Синдзи не суждено было просто стать героем. На фоне отказа исполнять приказ отца, ему приходится пересмотреть свое решение, узнав, что Рей Аянами, единственная, кто могла бы заменить его в борьбе, тяжело ранена.
Теперь перед ним стоит выбор: либо принять свою судьбу и стать пилотом Евангелиона, робота, созданного в строгой тайне, либо столкнуться с неизбежным уничтожением. По всей галактике раскрываются странные события. Каору Нагиса, пробудившийся на лунной поверхности с загадочным красным пятном, получает сообщение от SEELE 01, о том, что происходящее предсказано свитками Мертвого моря, и необходимо исполнить договор. Взгляд Каору направлен на планету Земля, и он выражает нетерпение встречи с Синдзи Икари, разгадкой которого, похоже, зависит судьба всего человечества и мира, о котором свидетельствуют древние пророчества.